Дієта рослинної їжі опосередковує каскадні ефекти м’ясоїдних тварин у харчових мережах

Відредаговано * Дугласом Футуймою, Департамент екології та еволюції, Державний університет Нью-Йорка, Стоні-Брук, Нью-Йорк, та затверджено 12 травня 2014 р. (Отримано для огляду 31 січня 2014 р.)

Значимість

Це дослідження показує далекосяжні наслідки дієтичної спеціалізації рослиноїдних тварин на екологічну та еволюційну динаміку взаємодій м’ясоїдних і травоїдних рослин. Спочатку ми перевіряємо давню гіпотезу, згідно з якою дієтична спеціалізація рослиноїдних комах опосередковує силу хижацтва птахів на рослиноїдних. Враховуючи філогенетичну незалежність рослиноїдних і рослин, ми вперше (наскільки нам відомо) показуємо, що дієтична спеціалізація видів травоїдних тварин пов’язана зі зменшенням хижацтва птахів у філогенезі травоїдних тварин, а також, що дієтична спеціалізація травоїдних тварин підвищує анти хижацькі ефекти камуфляжу та апозематизм. По-друге, це дослідження розробляє та знаходить підтримку нової гіпотези, згідно з якою частка спеціалізованих дієтичних видів у рослиноїдному рослинному середовищі передбачає ступінь захисту рослин від рослининих тварин.

Анотація

Вивчаючи харчову павутину дерев, гусениць та комахоїдних птахів, ми оцінили гіпотезу EFS, порівнявши вплив хижацтва птахів на 41 найпоширеніший вид гусениць спеціалістів із харчування та загальних гусениць в єдиній лісовій екосистемі. Примітно, що наш тест на гіпотезу EFS оцінює вплив хижаків хребетних на рослиноїдних тварин in situ, тобто, що зустрічається в природі на рослинах, пояснює філогенетичну незалежність травоїдних тварин та досліджує механізми EFS, аналізуючи асоціації між рисами анти хижаків та шириною харчування рослиноїдних. Нарешті, ми вперше перевірили гіпотезу EFS – каскад (наскільки нам відомо), використовуючи метааналіз, щоб визначити, чи пов’язані зміни в дієтичній ширині гусениць у складі серед 15 видів дерев із варіацією опосередкованого впливу птахів на рослини, при цьому враховується філогенетична несамостійність рослин. Важливо, що, включивши дані із восьми географічних розташувань, цей аналіз розширив сферу висновків за межі єдиної екосистеми.

Результати

Польовий експеримент, що перевіряє гіпотезу EFS.

Реконструкція ширини дієти гусениць [філорізноманіття хазяїна (HPD) за мільйони років] відображена на філогенезі гусениць (див. Зв’язок між хижацтвом птахів та травою рослинної їжі: детальний опис методів обліку філогенезу). HPD представляє сукупну філогенетичну відстань між господарями, тут похідну від довжин гілок на датованому філогенезі. Більш високі значення HPD вказують на більш узагальнені дієти. Чорна область кожної секторної діаграми на кінцях гілок показує величину ефекту хижацтва птахів [відсоток зменшення щільності, розрахований шляхом додавання до рівня LRR, ln (контроль щільності гусениць/щільність гусениць виключення птахів)], для кожного виду гусениць у полі експеримент.

Величина ефекту хижацтва птахів [LRR: ln (контроль щільності гусениць/щільність гусениць виключення птахів)] щодо ширини раціону [філорізноманіття хазяїна (HPD) у мільйонах років] 41 виду гусениць. На лівій панелі показано це співвідношення на основі вихідних даних як для замаскованих (заповнені символи, суцільна лінія), так і для попереджувальних сигналів (відкриті символи, пунктирна лінія) відповідно. Врізок зображує графік часткової регресії філогенетично незалежних контрастів (PIC), показуючи вплив HPD на LRRherbivore після усунення ефекту зовнішнього вигляду гусениці. Права панель показує вплив ширини раціону як категоріальної змінної (G, дієтичні спеціалісти, що харчуються більш ніж однією родиною рослин; S, спеціалісти з дієтології, годівля обмежена для однієї родини рослин) на середній (± 1 SEM) ефект птахів (однобічний тест t; P = 0,0083).

Риси проти хижаків, пов’язані з дієтичною шириною.

Асоціації між передбачуваними рисами антихищників та широтою дієти. Поведінкова стереотипія (частка спостережень у найчастіше спостережуваному місці відпочинку) для 35 видів гусениць (зверху), середня довжина тіла (в сантиметрах) для 41 виду (середня) та середня затримка (у секундах × 10 -2) для 26 камуфльованих видів (Внизу) щодо широти дієти [філорізноманіття рослин-господарів (HPD) за мільйони років]. На лівій панелі показано взаємозв'язок на основі вихідних даних як для камуфльованих (заповнені символи), так і для попереджувальних сигналів (відкриті символи). Вставки показують взаємозв'язок з філогенетично незалежними контрастами (PIC); Вставки закривають одну вихідну точку даних на верхній панелі (127 My, 37%; камуфльовані види) та нижній панелі (598 My, 899 × 10 -2 с). Права панель показує вплив ширини раціону як категоріальної змінної (кат.) (G, дієтологи; S, дієтологи) на середні (± 1 SEM) значення ознак виду гусениць (однобічні t-тести; P = 0,030, P = 0,015, P = 0,087, відповідно, зверху вниз).

Тестування гіпотези EFS – Каскад.

Непрямий вплив хижацтва птахів на пошкодження рослин [LRR: ln (контроль/виключення птахів)] щодо дієтичної ширини сукупності гусениць [частка спеціалізованих видів гусениць (пропорція S)], пов'язаних з кожним з 15 видів дерев. Основна панель показує це співвідношення на основі вихідних даних цього дослідження (заповнені символи, суцільна лінія) та даних інших досліджень (відкриті символи, пунктирна лінія). Вставка відображає ці взаємозв'язки через частковий регресійний графік філогенетично незалежних контрастів (PIC) серед таксонів дерев, демонструючи вплив пропорції S на рослини LRR після знищення ефекту джерела даних.

Обговорення

Підтримка гіпотези EFS.

Наші результати показують, що харчова спеціалізація личинок серед кількох родів Lepidoptera пов’язана зі зниженням смертності личинок від пташиних хижаків. Ця знахідка, разом з попередньою роботою (20, 22 ⇓ –24), вказує на те, що придбання EFS у хижаків-універсалів є екологічно та філогенетично поширеною еволюційною перевагою дієтичної спеціалізації на Lepidoptera, найбільш багатому на види таксоні травоїдних (38 ⇓ –40).

Риси проти хижаків, пов’язані з дієтичною шириною: основні механізми впливу EFS.

Підтримка гіпотези EFS – Cascade.

На підтримку гіпотези EFS-каскаду ми виявили, що вплив рослиноїдної дієтичної ширини каскадується до першого трофічного рівня, що вказує на широту раціону рослиноїдних тварин як потенційно широко розповсюджене джерело непрямих впливів хижаків-генералістів на шкоду рослин через рослиноїдну . Недавні метааналізи непрямого благотворного впливу хребетних комахоїдних на рослини не змогли пояснити значні відмінності, виявлені в ході тритрофних досліджень, заснованих на властивостях екосистеми [кліматична зона, сільське господарство проти природних (28, 41)], стадія росту рослин (41) або внутрішньогільдійна хижацтво (26). На основі доказів, представлених тут, ми припускаємо, що широта раціону рослинної маси та захисні риси, пов’язані з дієтичною спеціалізацією, можуть забезпечити деяку відсутність пояснювальної сили.

Наші висновки базуються на минулій теорії харчових мереж, що відіграє роль широкої дієти рослиноїдів та властивостей хижаків у опосередкуванні структури харчової мережі. Наприклад, Шмітц (1) стверджує, що центральне значення основного комбікормового компромісу травоїдних тварин стикається між наживанням поживних речовин та ризиком хижацтва як рушія впливу м'ясоїдних тварин на рослинні спільноти. Зокрема, загальнодоступні травоїдні тварини, які стикаються з компромісом між якістю їжі та ризиком хижацтва, швидше за все, будуть опосередковувати сильний вплив зверху вниз на рослинні спільноти внаслідок зміни дієти у відповідь на ризик хижацтва, тоді як дієтоїди-спеціалісти з дієтичного харчування знижують здатність робити це (1, 42). У цьому дослідженні аргументується альтернативний механізм, за допомогою якого рослиноїдні рослини-універсали опосередковують сильну динаміку харчових мереж зверху вниз: еволюціонувала асоціація між дієтичною спеціалізацією та вищими рисами проти хижаків. Вивчена тут поміркована лісова екосистема містить багаті на види рослиноядні спільноти з невеликою кількістю пасовищ. Тим не менше, вплив хребетних хижих тварин на членистоногих травоїдних та рослини добре задокументований у таких екосистемах (26, 28). Наші дані свідчать про те, що гіпотеза EFS – каскад є важливим предиктором цієї динаміки зверху вниз.

Незважаючи на те, що ми показуємо, що широта дієтичних зв’язків рослин передбачає силу опосередкованих наслідків пошкодження рослин для окремих видів рослин [каскади видового рівня sensu (43)], ми також припускаємо, що відмінності в дієтичній спеціалізації травоїдних тварин серед екосистем (18) може спричинити різницю в силі трофічних каскадів серед екосистем (44, 45). Наприклад, деякі незрозумілі розбіжності в контролі зверху вниз рослинницького виробництва у наземних проти водних (5, 46) та керованих проти некерованих (46) екосистем можна пояснити спостережуваними відмінностями між цими системами в широті раціону рослиноїдних. Незважаючи на інші відмінності між типами екосистем (45), дрібнотілі травоїдні тварини в наземних екосистемах (переважно комахи), як правило, мають більш вузький раціон харчування, ніж дрібнотілі випасаючі рослиноїдні тварини (амфіподи, риби, черевоногі молюски), які домінують у багатьох морських екосистемах (47, 48) . Подальша кількісна оцінка ширини раціону травоядних тварин або режимів годівлі за типами екосистем дозволила б зробити більш загальні тести ролі дієтичної широти як медіатора сили трофічного каскаду (1).

Матеріали і методи

Польовий експеримент, що перевіряє гіпотезу EFS.

Риси проти хижаків, пов’язані з дієтичною шириною.

По-перше, ми класифікували кожен вид гусениць як таких, що мають або не мають попереджувальних сигналів на основі візуального огляду гусениць з нашого польового експерименту, а також з описів у польових керівництвах (50 ⇓ –52). Зокрема, види гусениць з яскравим забарвленням, в яких переважають білі, червоні або жовті, схожі на волосся щетинки, помітні з відстані 30 см без збільшення та/або осметерій (захисний орган, який помітний у вічних випадках) були призначені для попереджувального сигналу групи. Ті види, яким не вистачає цих символів, у свою чергу були класифіковані не лише як відсутні попереджувальні сигнали, але і як камуфльовані, оскільки всі вони мали забарвлення, в якому домінували зелений, коричневий або сірий, загалом нагадуючи забарвлення рослинності, на якій вони жили.

Для підмножини камуфльованих видів, для яких ми мали відповідні зображення (n = 26), ми визначили величину крипсису за допомогою комп’ютерного аналізу. Після попередніх досліджень (53) ми використовували людей як сурогатних хижаків у нашому аналізі крипсису. Щоб кількісно визначити крипсис, ми представили 52 людини (далі - "учасники") із 99 стандартизованими цифровими фотографічними зображеннями гусениць на рослинах-господарях у сірому відтінку та виміряли їх здатність знаходити кожну гусеницю. Зображення у відтінках сірого використовували, щоб уникнути можливих упереджень людини через різницю у сприйнятті кольорів між людьми та птахами (54), а випадковий набір із 40 зображень був представлений у випадковому порядку кожному учаснику. Ми використовували власну оригінальну програму, написану на JavaScript (Netscape Communications Corporation), яка використовувала Mozilla Firefox для відображення зображень та запису затримки (у сотих частках секунди) від початкового відображення до натискання учасником миші на фотографію (код програми доступний на запит). Для кожного виду гусениць ми розрахували середню затримку виявлення як метрику крипсису. Докладніші методологічні подробиці див. У Рисах антихищника, пов’язаних із дієтичною шириною: затримка.

Для іншої підмножини видів гусениць, для яких ми мали попередні дані (n = 35), ми охарактеризували поведінку видів гусениць у природі, оскільки апозематизм та крипсис мають поведінкові, а також морфологічні компоненти (40). Ми спеціально розглянули можливість того, що виділення гусеницями мікросередовища може змінити вплив попереджувальних сигналів або маскування. Під час польових обстежень у 2004–2007 рр. Ми проводили систематичні відбір проб гусениць шляхом візуального огляду відібраних гілок (детальні методи в посиланні 18). Кожного разу, коли ми розташовували гусеницю на її рослині-господарі, ми реєстрували її субстрат, що лежить, згідно з наступними шістьма категоріями: під поверхнею листової пластинки, верхньою поверхнею листової пластинки, краєм листкової пластинки, черешком, в межах укриття листя, деревно тканини (включаючи гілки та стовбур). Щоб кількісно визначити величину поведінкової спеціалізації, ми розрахували змінну «стереотипність» для кожного виду гусениці як частку спостережень, у яких вид був знайдений у стані спокою на своєму найбільш часто використовуваному субстраті спокою (див. детальніше).

Ми виміряли довжину тіла всіх вижилих гусениць, зібраних під час експерименту на полі відсторонення птахів, з точністю до 0,5 см (2008–2010) або до 0,1 см (2011). Щоб уникнути незрозумілого впливу птахів на гусениць із середнім розміром тіла, ми розрахували середню довжину тіла кожного виду гусениці за зразками при виключенні птахів лише для того, щоб оцінити середній розмір тіла на вид гусениці.

Щоб з’ясувати механізми вигоди EFS від дієтичної спеціалізації, ми проаналізували зв’язок між широтою дієти та іншими ознаками гусениць, про які відомо чи передбачається, що вони впливають на величину хижацтва птахів. Останній набір рис включав стереотипію, середню довжину тіла та латентність. Ми використовували окремі моделі ANCOVA, щоб визначити, чи прогнозують варіації HPD та зовнішнього вигляду гусениці (попереджаючий сигнал проти камуфляжу) прогнозовану стереотипію або розмір тіла відповідно. Паралельні ANCOVA проводили на необроблених даних та даних PIC (детальніше про останній метод див. Взаємозв'язок між хижацтвом птахів та травою трав'яних тварин: облік філогенезу). Після того, як початкові моделі ANCOVA не показали значної взаємодії між HPD та зовнішнім виглядом (P> 0,20 у всіх випадках), ми втратили термін взаємодії в наступному наборі тестів, щоб отримати статистичну потужність. Ми очікували, що дієтична спеціалізація буде пов'язана зі зменшенням хижацтва птахів через більшу стереотипність або менший розмір тіла (33). Лише для замаскованих видів ми регресували середню затримку на HPD, щоб перевірити прогноз, що дієтична спеціалізація тягне за собою кращий крипсис.

Тестування гіпотези EFS – Каскад.

Ми провели подальший аналіз даних з восьми видів дерев у нашому польовому експерименті, щоб оцінити альтернативи гіпотезі EFS – каскад. Ми знову провели паралельний аналіз вихідних даних та PIC, розрахованих з використанням філогенетичних взаємозв’язків деревних порід. Спочатку ми розглянули бітрофічну можливість того, що пропорція травоїдних тварин S сама по собі може визначати рівні шкоди рослинам. Отже, ми проаналізували середній рівень пошкодження листя для кожного виду дерева (лише з гілок виключення птахів) як функцію пропорції рослиноїдних тварин. Якість рослин-господарів також може опосередковувати вплив хижаків на рослини; Тому ми регресували LRRplant птахів за якістю рослини-господаря, яка була кількісно визначена як середня ефективність росту на один вид дерев із семи найбільш поширених видів гусениць загального віку в спільноті (29). Раніше було встановлено, що висока якість рослин-господарів посилює хижацтво птахів загальних гусениць (лише) в цій системі (29), що призводить до прогнозування сильнішого впливу хижаків на пошкодження рослин із збільшенням якості рослин-господарів.

Подяка

Ми вдячні Дж. Барбер, М. Бернардо, Д. Бродеріку, Р. Кларку, К. Корлісу, Дж. Каммінгсу, Е. Джонсону, Е. Леонарду, К. Мейсу, П. Мейсону, К. Мак-Майклу, К. Скоріку, А. Татаріану, Б. Вайсгаллу та Х. Ціммерману за допомогу на місцях; М. Вайльд для комп’ютерного програмування; Дж. Пецольдту за роботу над метааналізом; та Д. Л. Вагнер за пораду щодо систематики Lepidoptera. Фінансування цієї роботи здійснювалося Університетом Весліана та Медичним інститутом Говарда Хьюза. К.Д. був підтриманий нагородами Національного наукового фонду (NSF) Відділу біології навколишнього середовища (DEB) 1146203 та 1257965. K.A.M. був підтриманий нагородами NSF DEB Awards 1120794 та 0919178.

Виноски

↵ 1 Кому слід адресувати листування. Електронна пошта: msingerwesleyan.edu .

Вклади авторів: M.S.S., I.H.L.-M., E.A. та K.A.M. розроблені дослідження; M.S.S., I.H.L.-M. та T.E.F. виконані дослідження; E.A., K.D.W. та K.A.M. внесли нові реагенти/аналітичні інструменти; M.S.S., I.H.L.-M., K.D.W. та K.A.M. проаналізовані дані; та M.S.S., K.D.W. та K.A.M. написав роботу.

Автори не заявляють конфлікту інтересів.

↵ * Ця стаття безпосереднього подання мала попередньо розроблений редактор.