Хижаки яєць метеликів монарха та личинок новонароджених більш різноманітні, ніж визнавали раніше

Предмети

Анотація

Вступ

Повідомлення про зменшення популяцій комах у всьому світі викликали широке занепокоєння та викликали різкі заголовки 1,2,3. Зниження, ймовірно, буде пов’язане з різними причинами, включаючи втрату та фрагментацію середовища існування, пестициди та інші форми забруднення, інвазивні види, зміну клімату та інші 4,5,6. Падіння Lepidoptera особливо добре задокументовано 6,7,8, частково через їх харизматичний вигляд та відносну простоту ідентифікації. У цій групі незрілі етапи життя - особливо яйцеклітини та новонароджені - особливо вразливі і часто зазнають високих показників смертності, які в середньому складають близько 40%, але можуть перевищувати 95% 9. Декілька абіотичних та біотичних факторів сприяють цим раннім втратам, але хижаки можуть складати велику частку цієї смертності 10,11. Отже, розуміння взаємодії між Lepidoptera та їх хижаками може стати важливим кроком на шляху управління заповідними видами.

Метелик монарх (Данаус плексип L.) є однією з найбільш широко визнаних комах у всьому світі, що відрізняється великою кількістю, взаємодією з рослинами-господарями молочаю (Gentianales: Apocynaceae) та своєю міграційною поведінкою 12. Східний мігруючий монарх здійснює щорічну міграцію на великі відстані від місць розмноження на сході США (США) та Канади до зимуючих територій в центральній Мексиці. Однак із середини 1990-х років ця чисельність населення зменшилася тривожно, що припускає, що міграційне явище перебуває під загрозою 14. Для пояснення цього зниження висунуто кілька гіпотез, включаючи втрату зимуючих середовищ існування 13,15, загрози вздовж міграційних шляхів 16 та втрату рослин-господарів молочаю з літнього ареалу розмноження 17,18. Однак причини падіння, швидше за все, багатофакторні, і значні зусилля докладаються для виявлення інших факторів, які можуть сприяти падінню монарха, включаючи зміну клімату 19, змінені режими порушень та диференційоване хижацтво серед середовищ проживання 20,21 .

Одна з гіпотез передбачає втрату звичайних молочаїв (Asclepias syriaca L.) з літнього ареалу розмноження може бути причиною значного падіння 17,18,22,23,24,25. Наприклад, поширеність молочаю (надалі - молочай) у частинах Середнього Заходу США зменшилася на цілих 90% у період 1999–2009 рр. Після широкого впровадження стійких до гербіцидів кукурудзи та сої та подальшого використання гербіцидів широкого спектра дії 26. Втрата молочаю у літній період розмноження супроводжується зміною середовища проживання, де трапляються залишки молочаю. З найближчим знищенням молочаю з однорічних полів, більшість середовищ існування монархів, що розмножуються на Середньому Заході США, трапляється на багаторічних луках 27,28. Попередні дослідження показують, що луки також підтримують великі та різноманітні популяції членистоногих хижаків 29, і хижацтво яєць Lepidoptera у цих місцях проживання часто перевищує те, що є на однорічних посівах 21,30. Отже, вплив втрати молочаю з посівних площ на Середньому Заході США на зниження монарха може посилитися через потенціал підвищеного ризику хижацтва в залишкових місцях проживання злаків 20 .

Як і у багатьох лускокрилих, виживання яєць монарха та раннього віку досить низьке 31. Певна смертність зумовлена взаємодією із захистом від молочаїв 32 або екстремальними погодними явищами 33, але хижацтво також є ключовим фактором смертності монархів 31. В одному дослідженні повідомлялося про 78% смертності яєць монарха та 59% смертності перших віків, і зазначалося, що іноді мурахи вилучали 100% яєць та личинок з окремих рослин 34. В іншому дослідженні повідомляється про приблизно 98% смертності дозорних яєць монарха через 7 днів та високих показниках втрат на рослинах з мурахами та попелиць, присутніх у штаті Вісконсин, штат США 35. Дослідження, проведене в штаті Міннесота, США, розглядало сукупну частку виживання монархів у відреставрованій прерії і виявило, що до висиджування вижило лише 20% яєць, з 31-м номером. Однак, незважаючи на ці дані, рідко безпосередньо спостерігали хижацтво, і повідомлялося, що більшість яєць та молодих личинок просто зникають.

Щоб більш повно зрозуміти вплив хижацтва на монархів, нам потрібна інформація про те, які членистоногі сприяють втраті яєць та молодих личинок. У 2015 році огляд літератури визначив 12 таксонів членистоногих як хижаків яєць монарха та/або личинок 36; сюди входили члени таких таксонів: Chrysopidae 36, Formicidae 31,35,37,38,39,40, Coccinellidae 34,41,42, Araneae 31,37,43, Vespidae 43,44, Pentatomidae 31,43 і Mantidae 45 . Однак багато інших членистоногих зазвичай зустрічаються на молочаях, змушуючи запитати, чи інші таксони також сприяють втратам хижацтва. Нарешті, хоча багато хто з травоїдних тварин, що спеціалізуються на молочаях, були детально вивчені 46,47,48,49, ширша спільнота травоїдних та всеїдних тварин, що часто трапляються на молочаях, приділяла менше уваги. Наскільки нам відомо, ніхто не досліджував безпосередньо можливість цих членистоногих споживати монархів; вони могли робити це навмисно або випадково під час їжі листового матеріалу, де присутні яйця монархів або личинки.

Враховуючи ймовірне значення хижацтва в обмеженні зростання популяції монархів, метою цього дослідження було визначити, які з багатьох членистоногих, які відвідують звичайні молочаї, мають потенціал полювати на яйця монархів та молодих личинок. Ми використовували польові спостереження, щоб визначити, які членистоногі відвідують молочай, потім перевірили їхню схильність до споживання яєць монарха та новонароджених личинок у лабораторних випробуваннях, що не вибирали. Нарешті, ми використали додаткові спостереження для підтвердження хижацтва в польових умовах. На основі попередніх спостережень ми передбачали, що більшість хижих і всеїдних таксонів будуть споживати яйця та личинки, і що принаймні деякі з передбачуваних рослиноїдних таксонів також будуть робити це.

Результати

Незалежні польові спостереження підтвердили, що багато потенційних хижаків, виявлених нашими лабораторними випробуваннями, також полюють на яйця монархів та/або новонароджених в природних польових умовах 50. До них належать: Oecanthus fultoni (Walker), види з сімейства Tettigoniidae та Chrysopidae, F. auricularia, Lygaeus kalmii (Stål), Plagiognathus spp., P. maculiventris, a Nabidae, Harmonia axyridis (Паллада), Formica subsericea (Скажімо), а також дві родини павукоподібних, Salticidae та Opilliones. Крім того, спостерігалося, що особи в наступних сім’ях, яких ми не тестували в лабораторних випробуваннях, споживають у полі яйця монархів або личинок: Carabidae, Cantharidae та Trombididae.

Кількість таксонів, які відвідували молочаї, які не їли монархових яєць та/або личинок у наших випробуваннях, приблизно дорівнювала кількості, яка їх споживала (табл. 2). Сюди входять декілька таксонів, про які раніше повідомлялося як монархі хижаки (напр., Tenodera aridifolia sinensis, Polistes dominulus), або є частиною відомих попередніх груп (наприклад, Pentatomidae, Coccinellidae та Formicidae).

Обговорення

Занепад зимуючого населення східного монарха викликав занепокоєння як у громадян, так і вчених. Хоча багато факторів, ймовірно, сприяють зниженню, хижацтво є одним із найважливіших джерел смертності яєць та новонароджених 31, і це може посилитися завдяки збільшенню залежності монарха від багаторічних пасовищ, де популяція хижаків різноманітна і рясна 20,29,30. Нещодавнє модельне дослідження передбачає, що лише 4% збільшення виживання племінних монархів у Північній Центральній частині США може потенційно призвести до одужання зимуючої популяції 24; тому розуміння того, які членистоногі полюють на монархів, є важливим кроком до проектування та управління середовищами проживання, сприятливими для монархів.

Наявність павуків на молочаях також було пов'язано зі збільшенням смертності монархів 31. У наших експериментах ми протестували три сімейства павуків: Aranidae (павуки-павутини), Salticidae (павуки-стрибки) і Thomosidae (павуки-краби). Було встановлено, що всі три родини споживають новонароджених монархів, але лише павуки з родини Thomosidae споживали яйця монархів (і зробили це лише в 1 з 34 випробувань). Можливо, павуки надавали перевагу новонародженим, аніж яйцям, оскільки вони часто покладаються на рух здобичі у своїй поживній поведінці 54. Оскільки павуків багато і різноманітно в місцях проживання лугів, більший огляд павуків, включаючи таксони, що мешкають на землі, які не були випробувані тут, може надати додаткову ясність щодо ролі цих хижаків у смертності монархів.

Докази свідчать, що більшість яєць монархів та новонароджених у літніх місцях розмноження піддаються хижацтву 31,35, і хижацтво може бути більш помітним, оскільки монархи зараз використовують молочай у місцях проживання злаків, де чисельність та різноманітність хижаків висока 29. Отже, крім заповнення прогалин у природничій історії добре вивченого організму, виявлення хижаків-монархів могло б надати знання, які виявляються корисними для збереження зусиль. Зменшення поширеності хижаків у важливих місцях проживання монархів або визначення пріоритетів середовищ існування, де тиск хижацтва нижчий, може дозволити більшій кількості яєць монархів та новонароджених дістати доросле життя і допомогти стабілізувати зимуючу популяцію.

Методи

Ми протестували широкий спектр таксонів членистоногих, знайдених на молочаях, щоб визначити, чи будуть вони споживати яйця монархів та/або личинок. Для кожного членистоногих ми починали з нульової гіпотези, згідно з якою він не буде споживати монархів жодної стадії життя. Будь-яке спостереження за хижацтвом під час випробувань на годівлю змусило нас вважати цей таксон потенційним хижаком і шукати підтвердження того, що вони атакують монархів у польових умовах.

Збір та виявлення потенційних хижаків

Ми обмежили коло випробуваних членистоногих на тих, кого спостерігали або збирали на звичайних молочаях, оскільки вони найімовірніше стикаються з незрілими монархами в польових умовах. Ми виключили потенційних повітряних хижаків, які не знайшли кормів на стеблах молочаю, а також паразитоїдів 36,57. У членистоногих, що використовувались в експерименті, були зібрані поля A. syriaca пластирі із зачисними сітками, аспіраторами або колекцією рук в окрузі Інгем, штат Мічиган, США та Державному коледжі, штат Пенсільванія, США, протягом літа 2017 та 2018 років та використовувані під час випробувань протягом 24 годин після збору полів. Після завершення випробувань членистоногих заморожували, поміщали в 70% етанол і визначали до найнижчого таксономічного рівня. У декількох випадках членистоногих ідентифікували лише за грубими таксономічними групами (наприклад, сім'я або рід); це особливо стосувалося павуків та незрілих стадій деяких порядків. Тому деякі тестові групи потенційно можуть містити кілька видів, і ми називаємо цю групу "різними видами". Щоб бути консервативними, ми вважаємо кожну з цих груп єдиним хижацьким таксоном, хоча можливо, що він містить більше одного виду.

Випробування з хижацтвом яєць

Арени без вибору, що використовуються для перевірки того, споживають членистоногі яйця монархів чи новонароджених. (a) Постановка для більшості випробувань, коли членистоногих розміщували на листі молочаю на арені гастрономічних чашок з яйцем монарха або новонародженим протягом 48 годин. (b) Установка для перевірки хижацького потенціалу мурах. Колонії мурашок, розміщені в пластикових контейнерах, з'єднувались з аренами за допомогою прозорих труб; мурахи отримували доступ до трубки через знімний міст. Верхні краї контейнерів і арен колоній покривали флюєм, щоб запобігти виходу мурашок.

Випробування для новонароджених

За цією ж основною процедурою для оцінки потенційних хижаків щойно вилуплених новонароджених монархів використовували арени хижацької кухні. Поле зібрано A. syriaca або A. incarnata листя розміщували по діагоналі на арені, а по одному новонародженому ставили на кожен лист. Новонароджених переносили на листя за допомогою пензлика з дрібним наконечником і спостерігали під мікроскопом, щоб переконатися, що вони не пошкоджені. Після розміщення гусениць залишали кліматизуватися протягом 10–20 хвилин, перш ніж було додано потенційного хижака. Арени поміщали в камеру росту, а наявність/відсутність та стан новонароджених (живими чи мертвими) реєстрували через 48 годин.

Випробування яєць та новонароджених з мурахами

Оскільки окремі мурахи не видобувають їжу, як правило, при їх виселенні з колонії, хижацьке хижацтво оцінювали, пов’язуючи арену хижацтва (описану вище) з колонією мурах, що утримується в лабораторії. Колонії шести різних видів мурашок та пов'язаний з ними грунт/підстилка були зібрані з місць у Східному Лансінгу та в околицях Мічигану та розміщені в контейнерах розміром 20 × 21,5 × 11 см (4 л) із флюоном (# 2871C Insect-a-slip), нанесеним на внутрішня верхівка 2,5 см, щоб мурахи не втекли. Колоніям забезпечували їжу та цукрову воду 2 рази на тиждень і голодували протягом 24 годин перед використанням у випробуваннях на годівлю, щоб заохотити видобуток їжі. Як описано вище, яйця монархів або новонароджених клали поодинці на польові збори A. syriaca або A. incarnata листя в 473 мл гарячих чашок. Потім ми з'єднали колонії мурашок із гастрономічними чашками, використовуючи прозорі гнучкі трубки з ПВХ (0,64 см ID, модель 702165 Home Depot; рис. 1). Ми застосували Fluon на внутрішній верхній частині 2,5 см кожної делікатесної чашки, щоб мурахи не просочились через перфоровану кришку. Для початку випробування було встановлено мішалку для кави з дерева (шириною 3 мм), щоб з’єднати поверхню ґрунту в колонії мурашок із трубкою, що дозволило мурахам отримати доступ до дослідної арени. Потім колонію та арену поміщали в камеру росту, а присутність яйцеклітин/новонароджених реєстрували через 48 годин.

Польові спостереження за хижацтвом

Польові дослідження були проведені в 2017–18 рр. Для виявлення факторів, що впливають на яйцекладність монарха та виживання в різних сільськогосподарських та некультурних середовищах існування 21. Під час цих випробувань 1581 яєць сторожових монархів поміщали на стебла молочаю і спостерігали кожні 2 години протягом 24 годин і знову через 48 і 72 години. Під час цих спостережень реєструвались випадки хижацтва на яйця та личинки монарха, і хижака ідентифікували до найнижчого можливого таксономічного рівня, не порушуючи його постійну поведінку 21. Крім того, камери відеоспостереження використовувались для визначення долі 152 яєць сторожового монарха на молочаї в місцях проживання злаків 50. Тут ми використовуємо ці спостереження, щоб визначити, чи таксони, випробувані в ході наших виборів, не обирають, також полюють на монархів у польових умовах.

Наявність даних

Усі дані, отримані або проаналізовані під час цього дослідження, включені до цієї опублікованої статті.